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Please note this is a comparison between Version 1 by Daniel Mota-Rojas and Version 4 by Camila Xu.
Infrared thermography (IRT) is a tool that is being used increasingly with farm animals due to society’s growing interest in animal welfare.La termografía infrarroja (IRT) es una técnica no ionizante y no invasiva que permite evaluar los niveles de confort de los animales.
- animal welfare
- Bubalus bubalis
- cows
- infrared thermography
- thermal window
- river buffalo
1. Introduction
Infrared thermography (IRT) is a tool that is being used increasingly with farm animals due to society’s growing interest in animal welfare [1][2][3][4]. This technique detects the heat irradiated by a surface, decoding it into a temperature by a biological body, and interpreting its relation to the state of animal comfort [5]. In terms of both physiological and practical mechanisms, the principal mechanism involved in heat gain or loss is the regulation of the diameter of near-surface blood vessels; that is, the cutaneous vasodilatation that occurs in anatomical regions to permit thermal exchanges with the environment [6][7][8][9][10][11]. These regions, known as thermal windows [12][13][14][15][16], are characterized by a dense network of blood vessels, the presence of plexus, arteriovenous anastomosis, and the absence of hair [7][8]. Various authors sustain that these regions permit evaluating the state of health of an animal in a non-stressful manner [17][18][19][20][21]. Besides being a non-invasive technique, it is easy to apply and, in some cases, more economical than conventional methods (e.g., predicting residual food consumption) [22][23].
From a physiological perspective, changes in blood flow are essential because they permit thermal exchange between an animal’s skin and the environment through vasoconstriction and vasodilatation controlled by the sympathetic noradrenergic vasomotor response of the smooth muscles [24]. Adopting this approach has improved our understanding of the thermoregulation strategies characteristic of different species under cold conditions, such as reduction in the size of the tail and ears in some animals, the tails of laboratory rats, or the digital pads (torus digitalis) of cats, all of which function as thermal windows that can dissipate heat [9][20][25][26][27]. However, analyses conducted in this field led us to question the usefulness and viability of the thermal windows currently suggested for large ruminants, since certain anatomical aspects—hair, skin color or the lack of it, and skin thickness—can affect specific thermal windows, making them unviable in these species, though they are effective in others [21][28]. These factors also impede validating these windows, as has been achieved with others [29]. Nevertheless, the evidence available signals the following regions as potential thermal windows for cattle and river buffaloes: the lacrimal caruncle of the eye in the orbital region (regio orbitalis), the muzzle and external nose of the nasal region (regio nasalis), the mammary gland of the udder region (regio uberis), and the vulva of the urogenital region (regio urogenitalis) [30][31].
Choosing a thermal window that is sensitive and specific is of vital importance for evaluating the physiological state of animals, while simultaneously minimizing external influences on results [32]. This review discusses recent scientific findings on the thermal windows of the orbital (regio orbitalis), nasal (regio nasalis), udder (regio uberis), and urogenital regions (regio urogenitalis) to elucidate the individual and environmental factors that intervene in the validation and interpretation of these windows and their clinical usefulness for evaluating thermal comfort and welfare in two species: cattle (Bos taurus and Bos indicus) and river buffaloes (Bubalus bubalis).
1. Introducción
La termografía infrarroja (IRT) es una herramienta que se utiliza cada vez más con animales de granja debido al creciente interés de la sociedad por el bienestar animal [ 1 , 2 , 3 , 4 ]. Esta técnica detecta el calor irradiado por una superficie, decodificándolo en una temperatura por un cuerpo biológico e interpretando su relación con el estado de confort animal [ 5 ]. En términos de mecanismos tanto fisiológicos como prácticos, el principal mecanismo involucrado en la ganancia o pérdida de calor es la regulación del diámetro de los vasos sanguíneos cercanos a la superficie; es decir, la vasodilatación cutánea que ocurre en regiones anatómicas para permitir intercambios térmicos con el ambiente [ 6 , 7 , 8 ,9 , 10 , 11 ]. Estas regiones, conocidas como ventanas térmicas [ 12 , 13 , 14 , 15 , 16 ], se caracterizan por una densa red de vasos sanguíneos, la presencia de plexos, anastomosis arteriovenosa y ausencia de cabello [ 7 , 8 ]. Diversos autores sostienen que estas regiones permiten evaluar el estado de salud de un animal de forma no estresante [ 17 , 18 , 19 , 20 , 21]. Además de ser una técnica no invasiva, es fácil de aplicar y, en algunos casos, más económica que los métodos convencionales (p. Ej., Predecir el consumo residual de alimentos) [ 22 , 23 ].
Desde una perspectiva fisiológica, los cambios en el flujo sanguíneo son esenciales porque permiten el intercambio térmico entre la piel de un animal y el medio ambiente a través de la vasoconstricción y vasodilatación controladas por la respuesta vasomotora noradrenérgica simpática de los músculos lisos [ 24 ]. La adopción de este enfoque ha mejorado nuestra comprensión de las estrategias de termorregulación características de diferentes especies en condiciones de frío, como la reducción del tamaño de la cola y las orejas en algunos animales, la cola de las ratas de laboratorio o las almohadillas digitales ( torus digitalis ) de los gatos. , todos los cuales funcionan como ventanas térmicas que pueden disipar el calor [ 9 , 20 , 25 , 26 , 27]. Sin embargo, los análisis realizados en este campo nos llevaron a cuestionar la utilidad y viabilidad de las ventanas térmicas actualmente sugeridas para los grandes rumiantes, ya que ciertos aspectos anatómicos —cabello, color de piel o su ausencia y grosor de la piel— pueden afectar determinadas ventanas térmicas. haciéndolos inviables en estas especies, aunque son efectivos en otras [ 21 , 28 ]. Estos factores también impiden la validación de estas ventanas, como se ha logrado con otras [ 29 ]. Sin embargo, la evidencia disponible señala las siguientes regiones como posibles ventanas térmicas para el ganado y los búfalos de río: la carúncula lagrimal del ojo en la región orbitaria ( regio orbitalis ), el hocico y la nariz externa de la región nasal ( regio nasalis).), la glándula mamaria de la región de la ubre ( regio uberis ) y la vulva de la región urogenital ( r egio urogenitalis ) [ 30 , 31 ].
La elección de una ventana térmica que sea sensible y específica es de vital importancia para evaluar el estado fisiológico de los animales y, al mismo tiempo, minimizar las influencias externas en los resultados [ 32 ].
2. Anatomical Locations of Thermal Windows in Cattle and River Buffalo2. Ubicaciones anatómicas de las ventanas térmicas en bovinos y búfalos de río
IRT is a non-invasive, non-ionizing technique that makes it possible to evaluate the thermal state of a biological body by detecting changes in the long wave radiation (infrared) emitted by specific anatomical regions [32][33]. The main characteristics that these topographical zones require are a high density of near-surface blood vessels, the absence of hair or fur, and arteriovenous anastomosis. These conditions exist, for example, in the eye of the orbital region (regio orbitalis) [34][35], the auricular pavilion of the ear in the auricular region (regio auricularis), or are traversed by large, straight vessels, as in the tail region (regio caudalis) of rats. Regions that satisfy these requirements are called thermal windows [16][30][36][37]. The high density of blood vessels near the dermal surface is critical because modifications of their diameter affect blood flow and change the heat exchange rate in the zone [38]. Vasodilatation permits the increase of sensible heat loss, while vasoconstriction exerts the opposite effect through control of the vasomotor response of the sympathetic adrenergic fibers in the smooth muscle of the blood vessels and in the pallidus nucleus of the rostral raphe of the spinal cord, which regulate the systemic thermoregulation process [24][39].La IRT es una técnica no invasiva y no ionizante que permite evaluar el estado térmico de un cuerpo biológico detectando cambios en la radiación de onda larga (infrarroja) emitida por regiones anatómicas específicas [ 32 , 33 ]. Las principales características que requieren estas zonas topográficas son una alta densidad de vasos sanguíneos cercanos a la superficie, la ausencia de pelo o pelaje y anastomosis arteriovenosa. Estas condiciones existen, por ejemplo, en el ojo de la región orbitaria ( regio orbitalis ) [ 34 , 35 ], el pabellón auricular de la oreja en la región auricular ( regio auricularis ), o son atravesadas por vasos grandes y rectos, como en la región de la cola ( regio caudalis) de ratas. Las regiones que satisfacen estos requisitos se denominan ventanas térmicas [ 16 , 30 , 36 , 37 ]. La alta densidad de los vasos sanguíneos cerca de la superficie dérmica es crítica porque las modificaciones de su diámetro afectan el flujo sanguíneo y cambian la tasa de intercambio de calor en la zona [ 38 ]. La vasodilatación permite aumentar la pérdida sensible de calor, mientras que la vasoconstricción ejerce el efecto contrario mediante el control de la respuesta vasomotora de las fibras adrenérgicas simpáticas en el músculo liso de los vasos sanguíneos y en el núcleo pálido del rafe rostral de la médula espinal, que regulan el proceso de termorregulación sistémica [ 24 , 39 ].
Studies have described that the medullary raphe participates significantly in controlling vasomotor activity, since it contains GABAergic neurons (gamma aminobutyric acid) that permit blood flow near the cutaneous surface through vasoconstriction and vasodilatation of blood vessels [24]. In experimental studies, the above has been demonstrated where suppressing these neurons with GABAergic receptor antagonists inhibited the vasodilatation capacity in rat tail regions (regio caudalis) and rabbit ears in the auricular region (regio auricularis) [40][41].Los estudios han descrito que el rafe medular participa significativamente en el control de la actividad vasomotora, ya que contiene neuronas GABAérgicas (ácido gamma aminobutírico) que permiten el flujo sanguíneo cerca de la superficie cutánea a través de la vasoconstricción y vasodilatación de los vasos sanguíneos [ 24 ]. En estudios experimentales, se ha demostrado lo anterior donde la supresión de estas neuronas con antagonistas del receptor GABAérgico inhibe la capacidad de vasodilatación en las regiones de la cola de rata ( regio caudalis ) y orejas de conejo en la región auricular ( regio auricularis ) [ 40 , 41 ].
Another aspect of underscoring is the disposition of adipose tissue, which also performs a critical function in thermoregulation, as in the interscapular regions of newborn lambs and mice. In this case, during exposure to cold climatic conditions, vascular density increases significantly and activates angiogenesis that, in turn, causes an increase in metabolic activity in the zone in the form of a non-shivering thermogenic response [26][42].Otro aspecto de subrayado es la disposición del tejido adiposo, que también desempeña una función crítica en la termorregulación, como en las regiones interescapulares de corderos y ratones recién nacidos. En este caso, durante la exposición a condiciones climáticas frías, la densidad vascular aumenta significativamente y activa la angiogénesis que, a su vez, provoca un aumento de la actividad metabólica en la zona en forma de respuesta termogénica sin escalofríos [ 26 , 42 ].
In summary, in response to significant changes in environmental temperatures, thermoreceptors in the skin begin to transmit towards the medullary raphe and median preoptic nucleus of the hypothalamus (MnPO), where the efferent signaling of sympathetic neurons exerts a vasomotor action by changing the diameter of blood vessels. Thermoreceptors perceive the thermal sensation, made up of ionic channels called transient potential receptors (TRP), which detect different temperature ranges. This, in turn, permits regulating thermal radiation on the surface [43]. This phenomenon is presented in Figure 1.En resumen, en respuesta a cambios significativos en las temperaturas ambientales, los termorreceptores en la piel comienzan a transmitir hacia el rafe medular y el núcleo preóptico mediano del hipotálamo (MnPO), donde la señalización eferente de las neuronas simpáticas ejerce una acción vasomotora al cambiar el diámetro de vasos sanguineos. Los termorreceptores perciben la sensación térmica, formada por canales iónicos denominados receptores de potencial transitorio (TRP), que detectan diferentes rangos de temperatura. Esto, a su vez, permite regular la radiación térmica en la superficie [ 43 ]. Este fenómeno se presenta en la Figura 1 .
Figure 1. Hypothalamic neuromodulation of thermoregulation and its cutaneous response. In mammals, the thermoregulatory response begins on the periphery with thermoreceptors in the dermis, mostly heat-activated transient receptor potential vanilloids (TRPV, TRPV1, TRPV2, TRPV3, TRPV4), or cold receptors, called melastatin-related transient receptor potentials (TRPM8, TRPA1). These receive afferent information from a thermal stimulus and send the signal to the laminae of the dorsal horn of the spinal cord. The heat-sensitive (WSN) spinothalamic and trigeminothalamic neurons in this zone relay the impulse to third-order neurons in brain structures, such as the lateral parabrachial nucleus (LPBN). From there, they are projected by glutamatergic influence (GLU), to the median preoptic nucleus (MnPO) in the preoptic area (POA) of the hypothalamus. The hypothalamic network is responsible for integrating behavioral, neuroendocrine (mediated by the hypothalamic–pituitary–adrenal axis (HPA)), and autonomic thermoregulatory effector responses. Autonomic action, mediated by sympathetic adrenergic ganglia that receive information from the rostral medullary raphe (rMR) and lateral intermediolateral nucleus of the spinal cord (IML), induces cutaneous vasodilatation with the consequent dissipation of heat in the form of infrared radiation through certain body regions, known as thermal windows (e.g., the lacrimal caruncle of the eye in the orbital region (regio orbitalis), the muzzle in the nasal region (region nasalis), the mammary gland in the udder region (regio uberis), and the vulva of the urogenital region (regio urogenitalis). Infrared thermographic cameras can capture the radiation emitted through the skin using a color code that makes it possible to determine the minimum, mean, and maximum temperatures of the thermal window evaluated.Figura 1.Neuromodulación hipotalámica de la termorregulación y su respuesta cutánea. En los mamíferos, la respuesta termorreguladora comienza en la periferia con termorreceptores en la dermis, principalmente vainilloides potenciales de receptores transitorios activados por calor (TRPV, TRPV1, TRPV2, TRPV3, TRPV4), o receptores de frío, llamados potenciales de receptores transitorios relacionados con la melastatina (TRPM8, TRPA1). Estos reciben información aferente de un estímulo térmico y envían la señal a las láminas del asta dorsal de la médula espinal. Las neuronas espinotalámicas y trigéminotalámicas sensibles al calor (WSN) en esta zona transmiten el impulso a las neuronas de tercer orden en las estructuras cerebrales, como el núcleo parabraquial lateral (LPBN). Desde allí, se proyectan por influencia glutamatérgica (GLU), al núcleo preóptico mediano (MnPO) en el área preóptica (POA) del hipotálamo. La red hipotalámica es responsable de la integración de las respuestas efectoras termoreguladoras conductuales, neuroendocrinas (mediadas por el eje hipotalámico-pituitario-suprarrenal (HPA)) y autonómicas. La acción autónoma, mediada por ganglios adrenérgicos simpáticos que reciben información del rafe medular rostral (rMR) y del núcleo intermediolateral lateral de la médula espinal (IML), induce vasodilatación cutánea con la consiguiente disipación de calor en forma de radiación infrarroja a través de determinadas regiones corporales , conocidas como ventanas térmicas (p. ej., la carúncula lagrimal del ojo en la región orbitaria (regio orbitalis ), el hocico en la región nasal ( región nasalis ), la glándula mamaria en la región de la ubre ( regio uberis ) y la vulva de la región urogenital ( r egio urogenitalis ). Las cámaras termográficas de infrarrojos pueden capturar la radiación emitida a través de la piel mediante un código de colores que permite determinar las temperaturas mínima, media y máxima de la ventana térmica evaluada.
From a comparative perspective, however, differences exist among the anatomical sites involved in the thermal exchange. Recognition of these differences has led to an enhanced understanding of the vascular mechanisms involved in thermoregulation [25]. One example is the distribution of glands in interdigital spaces in dogs and cats that function to dissipate heat, while in ruminants and laboratory rats, the reduction of tail size under cold environmental conditions is important [16][20][26][27].Sin embargo, desde una perspectiva comparativa, existen diferencias entre los sitios anatómicos involucrados en el intercambio térmico. El reconocimiento de estas diferencias ha llevado a una mejor comprensión de los mecanismos vasculares implicados en la termorregulación [ 25 ]. Un ejemplo es la distribución de glándulas en espacios interdigitales en perros y gatos que funcionan para disipar el calor, mientras que en rumiantes y ratas de laboratorio, la reducción del tamaño de la cola en condiciones ambientales frías es importante [ 16 , 20 , 26 , 27 ].
Studies mention similarities using certain regions—such as the tails in rodents and bovines—that positively correlate with body temperature. In this region, in both the rat and the bovine tail, large straight vessels aid to the thermoregulation [20], and validating thermal windows requires high sensitivity and specificity to predict physiological states accurately. Although this has been achieved in several species [44], the reliability of this approach is limited by several conditions, such as the presence or absence of hair (glabrous skin), fur thickness, skin thickness, and fur color, all of which can alter heat gain or loss [45]. In addition, these characteristics establish differences among species, such as those between dogs and rats. In the latter, the plantar window helps evaluate thermal states [46], but it has not been possible to validate this window in dogs [47] (Figure 2). These findings indicate the need to improve our understanding of different thermal windows in light of recent scientific findings and to analyze their possible clinical usefulness for work with large ruminants. These are the topics discussed in the following sections.Los estudios mencionan similitudes usando ciertas regiones, como las colas en roedores y bovinos, que se correlacionan positivamente con la temperatura corporal. En esta región, tanto en la cola de rata como en la de bovino, los grandes vasos rectos ayudan a la termorregulación [ 20 ], y la validación de las ventanas térmicas requiere una alta sensibilidad y especificidad para predecir los estados fisiológicos con precisión. Aunque esto se ha logrado en varias especies [ 44 ], la confiabilidad de este enfoque está limitada por varias condiciones, como la presencia o ausencia de cabello (piel glabra), el grosor del pelaje, el grosor de la piel y el color del pelaje, todos los cuales pueden alterar la ganancia o pérdida de calor [ 45]. Además, estas características establecen diferencias entre especies, como las que existen entre perros y ratas. En este último, la ventana plantar ayuda a evaluar los estados térmicos [ 46 ], pero no ha sido posible validar esta ventana en perros [ 47 ] ( Figura 2 ). Estos hallazgos indican la necesidad de mejorar nuestra comprensión de las diferentes ventanas térmicas a la luz de hallazgos científicos recientes y de analizar su posible utilidad clínica para el trabajo con grandes rumiantes. Estos son los temas que se tratan en las siguientes secciones.
Figure 2. Thermal windows used in different species. (A) in dogs, the lacrimal caruncle in the orbital region (regio orbitalis) and the auricular pavilion of the ear in the auricular region (regio auricularis); (B) in cats, the eye in the orbital region (regio orbitalis) and the auricular pavilion of the ear in the auricular region (regio auricularis); (C) in rats, the orbital region (regio orbitalis), the interscapular region, and the base of the tail in the tail region; (D) in humans, the frontal region and the auricular pavilion of the ear in the auricular region (regio auricularis); (E) in hens, the radial region; (F) in rabbits, the orbital region (regio orbitalis) and the auricular pavilion of the ear in the auricular region (regio auricularis). Identification of different thermal windows has been achieved for most species.Figura 2. Ventanas térmicas utilizadas en diferentes especies. ( A ) en perros, la carúncula lagrimal en la región orbitaria ( regio orbitalis ) y el pabellón auricular de la oreja en la región auricular ( regio auricularis ); ( B ) en gatos, el ojo en la región orbitaria ( regio orbitalis ) y el pabellón auricular de la oreja en la región auricular ( regio auricularis ); ( C ) en ratas, la región orbital ( regio orbitalis ), la región interescapular y la base de la cola en la región de la cola; ( D ) en humanos, la región frontal y el pabellón auricular del oído en la región auricular (regio auricularis ); ( E ) en gallinas, la región radial; ( F ) en conejos, la región orbital ( regio orbitalis ) y el pabellón auricular de la oreja en la región auricular ( regio auricularis ). Se ha logrado la identificación de diferentes ventanas térmicas para la mayoría de las especies.
Their positive correlation with the autonomic nervous system (ANS) activity, specifically the sympathetic nervous system (SNSi), has been achieved due to its activation, causing vasoconstriction of blood capillaries. However, this fact has been verified in different regions, such as the orbital (regio orbitalis) and auricular regions (regio auricularis) in dogs and cats, while in the human frontal region, it is possible to confirm this activation. In rats, rabbits, and birds, the tail (region caudalis) and orbital regions (region orbitalis) and the radial base in the antebrachial region (regio antebrachii), respectively, have been observed as regions that present a positive correlation with body temperature and that can provide windows to assess temperature in a non-invasive way.Su correlación positiva con la actividad del sistema nervioso autónomo (SNA), específicamente el sistema nervioso simpático (SNSi), se ha logrado debido a su activación, provocando vasoconstricción de los capilares sanguíneos. Sin embargo, este hecho se ha verificado en diferentes regiones, como la orbital ( regio orbitalis ) y la región auricular ( regio auricularis ) en perros y gatos, mientras que en la región frontal humana es posible confirmar esta activación. En ratas, conejos y aves, la cola ( región caudalis ) y las regiones orbitales ( región orbitalis ) y la base radial en la región antebraquial ( regio antebrachii), respectivamente, se han observado como regiones que presentan una correlación positiva con la temperatura corporal y que pueden proporcionar ventanas para evaluar la temperatura de forma no invasiva.
3. Orbital Region (Regio Orbitalis)3. Región orbital ( Regio Orbitalis )
Some studies of large ruminants describe the lacrimal caruncle or ocular surface in the orbital region (regio orbitalis) as a sensitive thermal window due to its characteristic high vascularization. This is the main advantage of this region; however, disadvantages have also been mentioned, especially its susceptibility to environmental factors such as wind, direct solar radiation, and humidity, all of which can affect evaluations [48] and limit the validity of considering this zone. This region has sympathetic fibers from the facial nerve innervating the capillaries from the facial and infraorbital arteries. This peripheral vascular and nervous network is known to respond to stressful or harmful stimuli. It is represented in Figure 3, showing the location of the orbital region in the medial canthus of the eyelids [30][49][50][51]. These fibers are sensitive to neurosecretion of epinephrine and norepinephrine that promotes vasoconstriction in the capillaries, thus reducing heat exchange rate and functioning as a local thermoregulating mechanism [14]. The relation of the autonomic nervous system activity (ANS) to fluctuations in the temperature of the orbital region provides the thermal characteristics of this window [52][53].Algunos estudios de grandes rumiantes describen la carúncula lagrimal o superficie ocular en la región orbitaria ( regio orbitalis ) como una ventana térmica sensible debido a su característica alta vascularización. Esta es la principal ventaja de esta región; sin embargo, también se han mencionado desventajas, especialmente su susceptibilidad a factores ambientales como el viento, la radiación solar directa y la humedad, todo lo cual puede afectar las evaluaciones [ 48 ] y limitar la validez de considerar esta zona. Esta región tiene fibras simpáticas del nervio facial que inervan los capilares de las arterias facial e infraorbitaria. Se sabe que esta red vascular y nerviosa periférica responde a estímulos estresantes o dañinos. Está representado en la Figura 3, que muestra la ubicación de la región orbitaria en el canto medial de los párpados [ 30 , 49 , 50 , 51 ]. Estas fibras son sensibles a la neurosecreción de epinefrina y norepinefrina que promueve la vasoconstricción en los capilares, reduciendo así la tasa de intercambio de calor y funcionando como un mecanismo termorregulador local [ 14 ]. La relación de la actividad del sistema nervioso autónomo (SNA) con las fluctuaciones en la temperatura de la región orbital proporciona las características térmicas de esta ventana [ 52 , 53 ].
Figure 3. Ocular thermal window, or lacrimal caruncle of the eye in the orbital region (region orbitalis) (A) cattle (Bos); (B) river buffalo (Bubalus bubalis). This thermal window is outlined by a circle or square traced from the medial region of the eye 3 or 4 mm towards the rostral area of the medial palpebral commissure or canthus in the central portion of the circle around the lacrimal gland. This area is characterized by a high density of capillaries of the maxillary and infraorbital arteries that are innervated by sympathetic fibers. When stimulated, these fibers cause neurosecretion of epinephrine and norepinephrine that triggers vasoconstriction and a consequent decrease in the heat exchange rate, as occurs under conditions of stress or nociception, as shown in part (C) of the figure.Figura 3. Ventana térmica ocular, o carúncula lagrimal del ojo en la región orbitaria ( región orbital ) ( A ) bovinos ( Bos ); ( B ) búfalo de río ( Bubalus bubalis). Esta ventana térmica está delimitada por un círculo o cuadrado trazado desde la región medial del ojo 3 o 4 mm hacia el área rostral de la comisura palpebral medial o canto en la porción central del círculo alrededor de la glándula lagrimal. Esta zona se caracteriza por una alta densidad de capilares de las arterias maxilar e infraorbitaria que están inervados por fibras simpáticas. Cuando se estimulan, estas fibras provocan una neurosecreción de epinefrina y norepinefrina que desencadena la vasoconstricción y la consecuente disminución de la tasa de intercambio de calor, como ocurre en condiciones de estrés o nocicepción, como se muestra en la parte ( C ) de la figura.
Stewart et al. [53] evaluated pain detection during the dehorning. The study was conducted with 46 calves, 6-week-old Holstein-Friesian. There were six treatments (1) control; (2) hot-iron dehorning; (3) local anesthetic and dehorning; (4) local anesthetic control; (5) local anesthetic and nonsteroidal anti-inflammatory drug control; (6) local anesthetic, a nonsteroidal anti-inflammatory drug, and dehorning. Their study identified surface temperature variations in the lacrimal caruncle of the eye and measured heart rate variability. They observed that both the temperature of the orbital region and heart rate (HR) increased significantly during dehorning compared to basal responses. The temperature of the lacrimal caruncle of the eye, however, decreased 5 min after the procedure, while in the animals treated with ACTH, no response was generated, suggesting that action at this level clearly presented synchrony with sympathetic nerve activity (SNA)Stewart y col. [ 53] evaluó la detección del dolor durante el descornado. El estudio se realizó con 46 terneros, Holstein-Friesian de 6 semanas de edad. Hubo seis tratamientos (1) control; (2) descornado con hierro caliente; (3) anestesia local y descornado; (4) control de la anestesia local; (5) control de anestésicos locales y antiinflamatorios no esteroideos; (6) anestésico local, un fármaco antiinflamatorio no esteroideo y descornado. Su estudio identificó variaciones de temperatura superficial en la carúncula lagrimal del ojo y midió la variabilidad de la frecuencia cardíaca. Observaron que tanto la temperatura de la región orbital como la frecuencia cardíaca (FC) aumentaron significativamente durante el descornado en comparación con las respuestas basales. La temperatura de la carúncula lagrimal del ojo, sin embargo, disminuyó 5 min después del procedimiento, mientras que en los animales tratados con ACTH no se generó respuesta.
Similar findings were described in a later study of 30, 4-week-old bull calves subjected to castration and divided into three experimental groups (one that received a local anesthetic, one without anesthesia, and a control). That study analyzed physiological parameters (HR and heart rate variability), the temperature of the lacrimal caruncle of the eye, and catecholamine levels. Results for all three groups showed a significant increase in HR, heart rate variability, and the temperature of the lacrimal caruncle of the eye during the surgical procedure compared to basal parameters. Moreover, there was a synchronic response of norepinephrine and epinephrine with the other variables. In addition, in the non-anesthetized animals, a significant reduction of the temperature of the lacrimal caruncle of the eye of 1 ± 0.5 °C was reported 10 min after surgery, compared to the other study groups [54]. In another study, monitoring the temperature of the ocular globe in the orbital region in 23 primiparous bovines (Canchim breed) for six months was an accurate means of estimating internal body temperatures and evaluating the physiological state of animals [55].Resultados similares se describieron en un estudio posterior de terneros de 30 y 4 semanas de edad sometidos a castración y divididos en tres grupos experimentales (uno que recibió anestesia local, otro sin anestesia y un control). Ese estudio analizó parámetros fisiológicos (FC y variabilidad de la frecuencia cardíaca), la temperatura de la carúncula lagrimal del ojo y los niveles de catecolaminas. Los resultados de los tres grupos mostraron un aumento significativo en la frecuencia cardíaca, la variabilidad de la frecuencia cardíaca y la temperatura de la carúncula lagrimal del ojo durante el procedimiento quirúrgico en comparación con los parámetros basales. Además, hubo una respuesta sincrónica de norepinefrina y epinefrina con las otras variables. Además, en los animales no anestesiados, una reducción significativa de la temperatura de la carúncula lagrimal del ojo de 1 ± 0.54 ]. En otro estudio, monitorear la temperatura del globo ocular en la región orbital en 23 bovinos primíparos (raza Canchim) durante seis meses fue un medio preciso para estimar la temperatura corporal interna y evaluar el estado fisiológico de los animales [ 55 ].
This research supports the existence of a relation between a thermal response at the ocular level in the orbital region (regio orbitalis) and SNA action through activation of the sympathetic part of the autonomic nervous system (SyNS), which induces neurosecretion of catecholamines under conditions of pain and stress. Furthermore, activation of the SyNS induces peripheral vasoconstriction that reduces surface temperatures, as seen in the bovine model using the lacrimal caruncle of the eye [54][56]. The authors of the present review article sought to demonstrate this phenomenon in a preliminary study represented in Figure 4.Esta investigación sustenta la existencia de una relación entre una respuesta térmica a nivel ocular en la región orbitaria ( regio orbitalis ) y la acción del SNA a través de la activación de la parte simpática del sistema nervioso autónomo (SyNS), que induce la neurosecreción de catecolaminas en condiciones de dolor y estrés. Además, la activación del SyNS induce una vasoconstricción periférica que reduce la temperatura de la superficie, como se observa en el modelo bovino que utiliza la carúncula lagrimal del ojo [ 54 , 56 ]. Los autores del presente artículo de revisión buscaron demostrar este fenómeno en un estudio preliminar representado en la Figura 4 .
Figure 4. Comparison of changes in the thermal response of the lacrimal caruncle of the eye in cattle (Holstein cow) during perception of pain caused by claudication due to laminitis. This study compared the thermal response of the lacrimal caruncle of the eye in four healthy bovines under conditions of pain produced by second-degree claudication of a pelvic limb [54]. The animals were subjected to a Sprecher test [57] to assess gait. (C) shows that in the animals with claudication, basal temperature recordings (A) began at 38.9 °C, followed by a progressive decrease of 0.9 °C during testing maintained at 10- and 20-min post-test, when a total reduction of 3.3 °C was registered (B). Results for the healthy animals, in contrast, showed that basal temperature began at 37.4 °C but increased during testing and at 10 post-test by 0.4 °C, followed by a decrease of 0.2 °C. Thus, the phenomenon observed in the animals with claudication was attributed to perceptions of pain that provoked greater hemodynamic reactivity mediated by the neurosecretion of catecholamines that caused the surface capillaries vasoconstriction. This physiological response was mirrored in the thermal response of the lacrimal caruncle of the eye by the decrease in thermal exchange observed there.Figura 4. Comparación de cambios en la respuesta térmica de la carúncula lagrimal del ojo en bovinos (vaca Holstein) durante la percepción del dolor causado por claudicación por laminitis. Este estudio comparó la respuesta térmica de la carúncula lagrimal del ojo en cuatro bovinos sanos en condiciones de dolor producido por claudicación de segundo grado de una extremidad pélvica [ 54 ]. Los animales se sometieron a una prueba de Sprecher [ 57 ] para evaluar la marcha. ( C ) muestra que en los animales con claudicación, los registros de temperatura basal ( A ) comenzaron a 38,9 ° C, seguidos de una disminución progresiva de 0,9 ° C durante la prueba mantenida a los 10 y 20 min post-prueba, cuando una reducción total de 3.3 ° C se registró ( B). Los resultados para los animales sanos, por el contrario, mostraron que la temperatura basal comenzó a 37,4 ° C pero aumentó durante la prueba y a las 10 después de la prueba en 0,4 ° C, seguida de una disminución de 0,2 ° C. Así, el fenómeno observado en los animales con claudicación se atribuyó a percepciones de dolor que provocaban una mayor reactividad hemodinámica mediada por la neurosecreción de catecolaminas que provocaban la vasoconstricción de los capilares superficiales. Esta respuesta fisiológica se reflejó en la respuesta térmica de la carúncula lagrimal del ojo por la disminución del intercambio térmico observado allí.
InEn esta línea de investigación, Lowe et al. [ 58 ] adaptó el IRT a los sistemas automatizados de alimentación de terneros en las operaciones de cría de ganado para mejorar la productividad y el bienestar de los animales. En un estudio de 120 terneros, se determinaron las temperaturas de la mejilla y la región orbital ( regio orbitalis ) utilizando métodos automáticos y convencionales. Sin embargo, ambas técnicas y ambas regiones faciales ( regiones this line of research, Lowe et al. [58] adapted IRT to automated calf-feeder systems on cattle-raising operations to improve productivity and animal welfare. In a study of 120 calves, temperatures of the cheek and orbital region (regio orbitalis) were determined using automated and conventional methods. However, both techniques and both facial regions (regiones faciei) achieved strong levels of agreement (eye: r2 = 0.99, p < 0.001; cheek at 3 × 3 pixels and 9 × 9 pixels: r2 = 0.85, p < 0.001 and r2 = 0.90, p < 0.001, respectively) that were higher for the ocular surface in the orbital region due to variability in the specific cheek regions analyzed. The importance of this study is that through continuous infrared monitoring of the animals, IRT can function as a tool for the early detection of pathological, painful, and emotional states by more readily distinguishing alterations in the temperature of thermal windows. Studies of the river buffalo mention that the ocular window can be used as an indicator of thermal comfort [21][30][31]. In this context, Chikkagoudara et al. [59] found that the temperature of the lacrimal caruncle of the eye increased by as much as 5 °C compared to a control in twenty-four 16–18 months age river buffaloes with an average weight of 301 ± 8.24 kg during experimental conditions designed to induce thermal stress similar to that of hot, dry summer days.faciei ) lograron fuertes niveles de concordancia (ojo: r 2 = 0,99, p <0,001; mejilla en 3 × 3 píxeles y 9 × 9 píxeles: r 2 = 0,85, p <0,001 y r 2 = 0,90, p<0,001, respectivamente) que fueron mayores para la superficie ocular en la región orbitaria debido a la variabilidad en las regiones específicas de las mejillas analizadas. La importancia de este estudio es que a través del monitoreo infrarrojo continuo de los animales, la TRI puede funcionar como una herramienta para la detección temprana de estados patológicos, dolorosos y emocionales al distinguir más fácilmente las alteraciones en la temperatura de las ventanas térmicas. Los estudios del búfalo de río mencionan que la ventana ocular se puede utilizar como indicador del confort térmico [ 21 , 30 , 31 ]. En este contexto, Chikkagoudara et al. [ 59] encontraron que la temperatura de la carúncula lagrimal del ojo aumentó hasta 5 ° C en comparación con un control en veinticuatro búfalos de río de 16 a 18 meses de edad con un peso promedio de 301 ± 8,24 kg durante condiciones experimentales diseñadas para inducir estrés térmico similar al de los días calurosos y secos de verano.
In contrast, Scoley et al. [60] conducted studies with 16 male and female dairy Holstein calves aged 17 days. They compared radiometric thermal images of the orbital (regio orbitalis) and anal (regio analis) regions to rectal temperature readings over five consecutive days. Results showed only a low correlation (r2 = 0.24) between orbital region and body temperature but produced a positive correlation between the orbital and anal regions (r2 = 0.43). Their findings differ from those reported by Athaíde et al. [61], who found a positive correlation (r2 = 0.65) of the maximum, median, and minimum temperatures of the lacrimal caruncle of eye and orbital region with the rectal temperatures of female Murrah buffaloes under two climatic conditions: with and without access to shade. Another study that included buffaloes (Bubalus bubalis) reported that ocular temperatures in the orbital region had a positive correlation (r2 = 0.92) with body temperatures in animals fed in open pasture [62].Por el contrario, Scoley et al. [ 60 ] realizaron estudios con 16 terneros Holstein lecheros machos y hembras de 17 días de edad. Compararon imágenes térmicas radiométricas de las regiones orbital ( regio orbitalis ) y anal ( regio analis ) con lecturas de temperatura rectal durante cinco días consecutivos. Los resultados mostraron sólo una correlación baja (r 2 = 0,24) entre la región orbitaria y la temperatura corporal, pero produjeron una correlación positiva entre las regiones orbitaria y anal (r 2 = 0,43). Sus hallazgos difieren de los reportados por Athaíde et al. [ 61 ], que encontró una correlación positiva (r 2= 0,65) de las temperaturas máxima, mediana y mínima de la carúncula lagrimal del ojo y la región orbitaria con las temperaturas rectales de las hembras de búfalo Murrah en dos condiciones climáticas: con y sin acceso a la sombra. Otro estudio que incluyó búfalos ( Bubalus bubalis ) informó que las temperaturas oculares en la región orbital tenían una correlación positiva (r 2 = 0,92) con la temperatura corporal en animales alimentados en pastos abiertos [ 62 ].
In addition, it has been reported that the sensitivity and specificity of IRT with Bos indicus in an experimental model of febrile cows identified weak correlations between rectal and ocular temperatures in the orbital region (regio orbitalis) and readings from the muzzle in the nasal region (regio nasalis) and the lacrimal caruncle of the eye in the orbital region (regio orbitalis) (r2 = 0.38, 0.28, 0.27, respectively), with sensitivity values of 88, 90, and 82% for the respective regions, but low specificity that did not exceed 32% [63]. These findings suggest only limited usefulness of IRT in the orbital region during febrile states in this species.Además, se ha informado que la sensibilidad y especificidad de la TRI con Bos indicus en un modelo experimental de vacas febriles identificaron correlaciones débiles entre las temperaturas rectal y ocular en la región orbital ( regio orbitalis ) y lecturas del hocico en la región nasal ( regio nasalis ) y la carúncula lagrimal del ojo en la región orbitaria ( regio orbitalis ) (r 2 = 0.38, 0.28, 0.27, respectivamente), con valores de sensibilidad de 88, 90 y 82% para las respectivas regiones, pero baja especificidad que no supere el 32% [ 63 ]. Estos hallazgos sugieren solo una utilidad limitada de la TRI en la región orbital durante los estados febriles en esta especie.
According to the evidence presented, the thermal window of the lacrimal caruncle of the eye in the orbital region shows only a weak specific relation between thermal states and SyNS activity [64][65], thus raising doubts as to its reliability. Furthermore, diverse factors, both endogenous—sex, age, breed—and environmental—hour of the day, location—are components that could affect temperature evaluations and can lead to inadequate interpretations of readings taken in these body regions, as has been observed in other species, such as equines [66].De acuerdo con la evidencia presentada, la ventana térmica de la carúncula lagrimal del ojo en la región orbital muestra solo una débil relación específica entre los estados térmicos y la actividad SyNS [ 64 , 65 ], lo que genera dudas sobre su confiabilidad. Además, diversos factores, tanto endógenos — sexo, edad, raza — y ambientales — hora del día, ubicación — son componentes que podrían afectar las evaluaciones de temperatura y pueden conducir a interpretaciones inadecuadas de las lecturas tomadas en estas regiones corporales, como se ha observado en otras especies, como los equinos [ 66 ].
4. Nasal Region (Regio Nasalis)4. Región nasal ( Regio Nasalis )
With respect to the nasal region, detecting thermal changes in the regio naris of the muzzle, including both nostrils, responds to the blood irrigation provided by the maxillary artery and surface capillaries. This vasculature is schematized in Figure 5. Through this window, it is possible to evaluate the elimination of the vapor produced during the respiratory process to non-invasively determine thermal states and respiratory rates (RR) [2][12][67].Con respecto a la región nasal, la detección de cambios térmicos en la región del hocico, incluidas ambas fosas nasales, responde a la irrigación sanguínea proporcionada por la arteria maxilar y los capilares superficiales. Esta vasculatura se esquematiza en la Figura 5 . A través de esta ventana, es posible evaluar la eliminación del vapor producido durante el proceso respiratorio para determinar de forma no invasiva estados térmicos y frecuencias respiratorias (RR) [ 2 , 12 , 67 ].
Figure 5. Nasal thermal window. (A) Cattle; (B) river buffalo. A circle is drawn (El1) around the muzzle of the nasal region (regio nasalis) to include both nostrils and the middle groove. This region permits evaluations of two conditions: first, changes in the microcirculation of the surface capillaries of the maxillary artery, as shown in (C); second, the elimination of water vapor during the respiratory process that makes it possible to assess, from a distance, the respiratory rate by observing changes in the thermal pattern at the central level of the nostrils.Figura 5. Ventana térmica nasal. ( A ) Bovinos; ( B ) búfalo de río. Se dibuja un círculo (El1) alrededor del hocico de la región nasal ( regio nasalis ) para incluir tanto las fosas nasales como el surco medio. Esta región permite la evaluación de dos condiciones: primero, cambios en la microcirculación de los capilares superficiales de la arteria maxilar, como se muestra en ( C ); en segundo lugar, la eliminación del vapor de agua durante el proceso respiratorio que permite evaluar, a distancia, la frecuencia respiratoria observando cambios en el patrón térmico a nivel central de las fosas nasales.
The first use of this thermal window was reported by Stewart et al. [2], who integrated IRT with accelerometers in a study of 22 cows (Friesian and Friesian × Jersey breeds) aged 5.1 years to evaluate RR and the flinch, step, kick response (FSK). The thermal response of the muzzle of the nasal region (regio nasalis) window reliably predicted heart rate variability due to changes in RR. Similar to these results, Lowe et al. [12] reported a high correlation (r2 = 0.92) upon comparing the conventional method of counting movements of the flank area during the respiratory cycle to thermal fluctuations around the nostrils using thermographic recording in five 27 ± 3.7 days Hereford’s calves. However, due to their size and age, these animals can be difficult to evaluate in terms of warming or the entrance of cool air during exhalation and inhalation, respectively.El primer uso de esta ventana térmica fue informado por Stewart et al. [ 2 ], que integró la TRI con acelerómetros en un estudio de 22 vacas (razas Frisona y Frisona × Jersey) de 5,1 años para evaluar la RR y la respuesta de retroceso, paso y patada (FSK). La respuesta térmica de la ventana del hocico de la región nasal ( regio nasalis ) predijo de manera confiable la variabilidad de la frecuencia cardíaca debido a cambios en la RR. De manera similar a estos resultados, Lowe et al. [ 12 ] informó una alta correlación (r 2= 0,92) al comparar el método convencional de contar los movimientos del área del flanco durante el ciclo respiratorio con las fluctuaciones térmicas alrededor de las fosas nasales mediante registro termográfico en cinco terneros Hereford de 27 ± 3,7 días. Sin embargo, debido a su tamaño y edad, estos animales pueden ser difíciles de evaluar en términos de calentamiento o entrada de aire frío durante la exhalación y la inhalación, respectivamente.
Those changes in the vapor released at the moment of exhalations, and changes in the microvascular pattern of the region that can be detected in radiometric thermal images, justify using this thermal window to determine states of health—automatically and remotely—in extensive production systems, as is the case of most large ruminants, including the river buffalo [30]. For this species, the suggestion is to evaluate the nasal window and the pectoral regions (regiones pectoris) (ribs) as windows for linking temperature with efficiency and productive performance. According to a comparison of 75 buffaloes from three genetic groups (Jafarabadi, Mediterranean, Murrah), IRT made it possible to classify the animals into low, medium, and high-efficiency groups, depending on the temperature of specific body regions [68]. However, the usefulness of IRT for determining RR at a distance is not yet well established in this species, though it is for cattle.Esos cambios en el vapor liberado en el momento de las exhalaciones, y los cambios en el patrón microvascular de la región que se pueden detectar en imágenes térmicas radiométricas, justifican el uso de esta ventana térmica para determinar estados de salud, de forma automática y remota, en sistemas de producción extensivos. como es el caso de la mayoría de los grandes rumiantes, incluido el búfalo de río [ 30 ]. Para esta especie, la sugerencia es evaluar la ventana nasal y las regiones pectorales ( regiones pectoris) (nervaduras) como ventanas para vincular la temperatura con la eficiencia y el rendimiento productivo. Según una comparación de 75 búfalos de tres grupos genéticos (Jafarabadi, Mediterráneo, Murrah), la TRI permitió clasificar a los animales en grupos de eficiencia baja, media y alta, según la temperatura de regiones corporales específicas [ 68 ]. Sin embargo, la utilidad de la TRI para determinar el RR a distancia aún no está bien establecida en esta especie, aunque sí lo es para el ganado.
As a result, the window of the nasal region (regio nasalis and regio naris) is currently considered only a potential option for estimating states of health and determining RR remotely in large ruminants. However, as occurs in human medicine, clinical applications are required to define the degree of sensitivity and specificity in different animal species [69].Como resultado, la ventana de la región nasal ( regio nasalis y regio naris ) se considera actualmente solo una opción potencial para estimar los estados de salud y determinar el RR de forma remota en los grandes rumiantes. Sin embargo, como ocurre en la medicina humana, se requieren aplicaciones clínicas para definir el grado de sensibilidad y especificidad en diferentes especies animales [ 69 ].
5. Udder Region (Regio Uberis) and Mammary Gland5. Región de la ubre ( Regio Uberis ) y glándula mamaria
The udder region (regio uberis), including the mammary gland, is another essential anatomical region, due to clinical conditions (e.g., mastitis) that have severe repercussions on production when cases become acute. As Figure 6 shows, the udder region (regio uberis) window, including the mammary gland, covers the body of mammary tissue to capture radiation emitted by the mammary artery and veins. Unlike in cattle, in river buffaloes, this approach also considers tissue at the teat level. Despite these anatomical differences, this thermal window has often been used to detect cases of subclinical mastitis [70][71].La región de la ubre ( regio uberis ), incluida la glándula mamaria, es otra región anatómica esencial, debido a condiciones clínicas (p. Ej., Mastitis) que tienen graves repercusiones en la producción cuando los casos se vuelven agudos. Como muestra la Figura 6 , la ventana de la región de la ubre ( regio uberis ), incluida la glándula mamaria, cubre el cuerpo de tejido mamario para capturar la radiación emitida por la arteria y las venas mamarias. A diferencia del ganado, en los búfalos de río, este enfoque también considera el tejido al nivel del pezón. A pesar de estas diferencias anatómicas, esta ventana térmica se ha utilizado a menudo para detectar casos de mastitis subclínica [ 70 , 71 ].
Figure 6. Thermal window of the udder region (regio uberis), including the mammary gland, in dairy bovines (Bos) and river buffaloes (Bubalus bubalis). (A) Dairy bovine (Holstein Bos Indicus, in production) are represented in the Figure with a square (Bx1) that extends proximally from the abdominal insertion of the mammary cistern and distally to the insertion of the teat, without considering the temperature of the latter. (B) River buffalo. The window is traced from the distal region of the teat to the cistern of the mammary gland. For this species, the full teat is considered, unlike in dairy bovines. Although significant anatomical differences exist between these two species, microcirculatory changes from the mammary arteries and veins can be obtained, as shown in (C). The justification for using this window in IRT is based on the fact that mastitis is characterized by bacterial colonization in the mammary gland generates a local inflammatory process due to the presence of proinflammatory cells that produce a secretion of prostaglandin, histamine, serotonin, and interleukins, which, in turn, trigger vasodilatation of the mammary capillaries, increasing the temperature of the region by 1.5 °C. This inflammatory increase could correlate with the rise of somatic cells [72].Figura 6. Ventana térmica de la región de la ubre ( regio uberis ), incluida la glándula mamaria, en bovinos lecheros ( Bos ) y búfalos de río ( Bubalus bubalis ). ( A ) Los bovinos lecheros (Holstein Bos Indicus , en producción) se representan en la Figura con un cuadrado (Bx1) que se extiende proximalmente desde la inserción abdominal de la cisterna mamaria y distalmente hasta la inserción del pezón, sin considerar la temperatura de la tetina. último. ( B) Búfalo de río. La ventana se traza desde la región distal del pezón hasta la cisterna de la glándula mamaria. Para esta especie se considera el pezón completo, a diferencia de los bovinos lecheros. Aunque existen diferencias anatómicas significativas entre estas dos especies, se pueden obtener cambios microcirculatorios de las arterias y venas mamarias, como se muestra en ( C). La justificación para utilizar esta ventana en TRI se basa en que la mastitis se caracteriza por la colonización bacteriana en la glándula mamaria genera un proceso inflamatorio local debido a la presencia de células proinflamatorias que producen una secreción de prostaglandinas, histamina, serotonina e interleucinas. que, a su vez, desencadenan la vasodilatación de los capilares mamarios, aumentando la temperatura de la región en 1,5 ° C. Este aumento inflamatorio podría correlacionarse con el aumento de células somáticas [ 72 ].
For example, in an experimental model of induced mastitis in six bovines using IRT, Hovinen et al. [73] identified an increase of 1.5 °C in the temperature of the skin of the mammary gland, which they were able to associate with other signs of inflammation, such as increases in somatic cell counts and rectal temperatures.Por ejemplo, en un modelo experimental de mastitis inducida en seis bovinos utilizando IRT, Hovinen et al. [ 73 ] identificaron un aumento de 1,5 ° C en la temperatura de la piel de la glándula mamaria, que pudieron asociar con otros signos de inflamación, como aumentos en el recuento de células somáticas y la temperatura rectal.
Recent studies comparing the California mastitis test and somatic cell counts suggest that IRT is a highly sensitive tool for detecting mastitis. A study of 62 Brown Swiss cows, for instance, found a high positive correlation among IRT, scores on the California mastitis test (r2 = 0.86), and somatic cell counts (r2 = 0.73), with sensitivity and specificity that reached 88.9 and 98.9%, respectively [74]. In this case, river buffaloes show a similar tendency, according to observations by Sarubbi et al. [71], who reported a positive correlation (r2 = 0.64) between thermal changes in the mammary gland and somatic cell counts in 192 females with mastitis induced experimentally during lactation.Estudios recientes que comparan la prueba de mastitis de California y el recuento de células somáticas sugieren que la TRI es una herramienta muy sensible para detectar mastitis. Un estudio de 62 vacas Pardo Suizo, por ejemplo, encontró una alta correlación positiva entre la TRI, las puntuaciones en la prueba de mastitis de California (r 2 = 0,86) y el recuento de células somáticas (r 2 = 0,73), con una sensibilidad y especificidad que alcanzó 88,9 y 98,9%, respectivamente [ 74 ]. En este caso, los búfalos de río muestran una tendencia similar, según observaciones de Sarubbi et al. [ 71 ], quien informó una correlación positiva (r 2 = 0,64) entre los cambios térmicos en la glándula mamaria y el recuento de células somáticas en 192 hembras con mastitis inducida experimentalmente durante la lactancia.
The studies mentioned emphasize the usefulness of IRT as a technique for the early detection and diagnosis of subclinical mastitis in both species. However, it is suggested that evaluations of infrared radiation in river buffaloes need to consider uncontrolled productive and climatic conditions because, in this species, environmental temperatures and changes in respiratory patterns can alter the thermal response of this window [28]. In addition, but from an anatomical perspective, differences between these species must be considered when examining IRT images since the river buffalo’s mammary tissue has more prominent suspensory ligaments and longer keratinized teats [30][75].Los estudios mencionados enfatizan la utilidad de la TRI como técnica para la detección precoz y el diagnóstico de mastitis subclínica en ambas especies. Sin embargo, se sugiere que las evaluaciones de radiación infrarroja en búfalos de río deben considerar condiciones climáticas y productivas no controladas porque, en esta especie, las temperaturas ambientales y los cambios en los patrones respiratorios pueden alterar la respuesta térmica de esta ventana [ 28 ]. Además, pero desde una perspectiva anatómica, las diferencias entre estas especies deben tenerse en cuenta al examinar las imágenes de la TRI, ya que el tejido mamario del búfalo de río tiene ligamentos suspensorios más prominentes y pezones queratinizados más largos [ 30 , 75 ].
Some studies of river buffaloes have questioned the use of this region for detecting mastitis because, according to Machado et al. [70], radiometric thermal images of the left and right regions of the rear udder present higher correlations with somatic cell counts compared to anterior sections. In addition, their findings revealed a difference between evaluations of the posterior and anterior udder regions that reduce the reliability of this window.Algunos estudios con búfalos de río han cuestionado el uso de esta región para detectar mastitis porque, según Machado et al. [ 70 ], las imágenes térmicas radiométricas de las regiones izquierda y derecha de la ubre posterior presentan correlaciones más altas con el recuento de células somáticas en comparación con las secciones anteriores. Además, sus hallazgos revelaron una diferencia entre las evaluaciones de las regiones de la ubre anterior y posterior que reducen la confiabilidad de esta ventana.
However, the scientific evidence analyzed does reflect a clear consensus regarding the relation of thermal changes in the mammary gland to a local inflammatory response derived from clinical mastitis, which generates a temperature increase in the region. Despite this consensus, additional studies are required to determine the sensitivity of this window in both cattle and river buffaloes.Sin embargo, la evidencia científica analizada sí refleja un claro consenso en cuanto a la relación de los cambios térmicos en la glándula mamaria con una respuesta inflamatoria local derivada de la mastitis clínica, que genera un aumento de temperatura en la región. A pesar de este consenso, se requieren estudios adicionales para determinar la sensibilidad de esta ventana tanto en bovinos como en búfalos de río.
6. Perineal Region (Regio Perinealis)6. Región perineal ( Regio Perinealis )
The perineal region (regioLa región perineal ( regio perinealis) is the surface area over the perineum and adjacent parts. In cows, this region is bounded dorsally by the tail root and ventrally by the attachment of the udder. The perineal region (regioperinealis ) es el área de superficie sobre el perineo y las partes adyacentes. En las vacas, esta región está limitada dorsalmente por la raíz de la cola y ventralmente por la unión de la ubre. La región perineal ( regio perinealis) is divided into the anal (regio analis) and urogenital (regio urogenitalis) regions, including the external portions of the vulva [76]. The thermal window of the vulva frames the urogenital region (regio urogenitalis) in females. In this zone, the labia receive blood flow from the internal pudendal capillaries, as shown in Figure 7. These capillaries undergo dilatation during estrus that causes a temperature increase. For this reason, this anatomical region has been studied to determine its usefulness for detecting the onset of estrus [29][51].perinealis ) se divide en las regiones anal ( regio analis ) y urogenital ( regio urogenitalis ), incluidas las porciones externas de la vulva [ 76 ]. La ventana térmica de la vulva enmarca la región urogenital ( regio urogenitalis ) en las mujeres. En esta zona, los labios reciben flujo sanguíneo de los capilares pudendos internos, como se muestra en la Figura 7.. Estos capilares sufren una dilatación durante el estro que provoca un aumento de temperatura. Por esta razón, esta región anatómica ha sido estudiada para determinar su utilidad para detectar el inicio del estro [ 29 , 51 ].
Figure 7. The perineal region (regio perinealis), especially vulvar thermal window, in dairy cattle (Bos) (A) and river buffaloes (Bubalus bubalis) (B). This window is marked by a square (Bx) placed from the coccygeal insertion of the vulva to the ventral commissure of this area, which permits taking readings of circulation from the internal pudendal artery (C). This artery emits capillaries in the vulvar labia that, during estrus, respond to increases in the concentrations of prostaglandin E2α that cause vasodilatation of the capillaries and, with this, greater temperature irradiation during this physiological stage that permits the detection of estrus in a non-invasive manner.Figura 7. La región perineal ( regio perinealis ), especialmente ventana térmica vulvar, en ganado lechero ( Bos ) ( A ) y búfalos de río ( Bubalus bubalis ) ( B ). Esta ventana está marcada por un cuadrado (Bx) colocado desde la inserción coccígea de la vulva hasta la comisura ventral de esta área, lo que permite tomar lecturas de la circulación de la arteria pudendo interna ( C). Esta arteria emite capilares en los labios vulvares que, durante el estro, responden a incrementos en las concentraciones de prostaglandina E2α que provocan vasodilatación de los capilares y, con ello, mayor irradiación de temperatura durante esta etapa fisiológica que permite la detección del estro en una no manera invasiva.
Radigonda et al. [77] applied IRT to compare hormonal ovarian activity (by measuring estrogen and progesterone levels), animal breeding by artificial insemination, and changes in the thermal radiation of the vulvar window in 150 non-lactating Bradford cows. The authors found a significant difference be-tween the temperature of the animals that presented ovarian follicles and those that did not present ovarian activity (34.2 ± 1.8 °C and 35.4 ± 1.0 °C, respectively). They concluded that the temperature fluctuations detected by IRT could provide a support tool for detecting ovarian activity and reproductive states.Radigonda y col. [ 77 ] aplicó IRT para comparar la actividad hormonal ovárica (midiendo los niveles de estrógeno y progesterona), la cría de animales por inseminación artificial y los cambios en la radiación térmica de la ventana vulvar en 150 vacas Bradford no lactantes. Los autores encontraron una diferencia significativa entre la temperatura de los animales que presentaban folículos ováricos y los que no presentaban actividad ovárica (34,2 ± 1,8 ° C y 35,4 ± 1,0 ° C, respectivamente). Concluyeron que las fluctuaciones de temperatura detectadas por IRT podrían proporcionar una herramienta de apoyo para detectar la actividad ovárica y los estados reproductivos.
TheseEstos hallazgos fueron confirmados en un estudio posterior de 18 vacas multíparas bajo un protocolo de estro sincronizado y 18 vacas preñadas utilizadas como grupo de control. Ese estudio evaluó la IRT en varias ventanas térmicas, así como los indicadores de comportamiento del calor, al tiempo que verificaba la condición del ovario mediante ecografía. Los resultados mostraron que la temperatura de la región perineal ( regio perinealis ), especialmente el área vulvar, la región orbitaria ( región orbitalis ), incluyendo el ojo, las regiones faciales ( regiones findings were confirmed in a later study of 18 multiparous cows under a protocol of synchronized estrus and 18 pregnant cows used as a control group. That study evaluated IRT in various thermal windows as well as behavioral indicators of heat, while also verifying the condition of the ovary by ultrasonography. Results showed that the temperature of the perineal region (regio perinealis), especially the vulvar area, the orbital region (region orbitalis), including the eye, facial regions (regiones faciei) such as the cheek, neck regions (regiones colli), the wither region (regio interscapularis), the flank region (regio abdominis lateralis), and the rump region (regio glutea) all increased by approximately 1.2 °C and remained in that range for 24 and 48 h before ovulation, compared to the day of ovulation and four days before it. These data reveal the relation between temperature variability in this region and estrus in cattle [51].faciei ) como la mejilla, las regiones del cuello ( regiones colli ), el región marchita ( regio interscapularis ), la región del flanco ( regio abdominis lateralis ) y la región de la grupa (r egio glutea ) todos aumentaron en aproximadamente 1,2 ° C y permanecieron en ese rango durante 24 y 48 h antes de la ovulación, en comparación con el día de la ovulación y cuatro días antes. Estos datos revelan la relación entre la variabilidad de la temperatura en esta región y el estro en el ganado [ 51 ].
TalukderTalukder y col. [ 29 ] evaluó la especificidad de la TRI en 30 bovinos hembras que estaban cerca de la ovulación, dirigidos a varias regiones corporales (el ojo en la región orbitaria ( región et al. [29] evaluated the specificity of IRT in 30 female bovines that were close to ovulation, targeting various corporal regions (the eye in the orbital region (region orbitalis), the ear in the auricular region (regio auricularis), the muzzle in the nasal region (region nasalis), and the vulva in the urogenital region (regio urogenitalis)), and taking two readings per day. Data on activity levels, rumination, progesterone concentrations in the milk, and recordings of insemination to estimate dates of ovulation were all collected to carry out a more integral evaluation. In that study, IRT of the vulva exhibited a higher temperature with a specificity of 80% but low sensitivity (21%) compared to the other indicators used, which determined sensitivity and specificity above 80%. orbital ) , la oreja en la región auricular ( regio auricularis ), el hocico en la región ( región nasalis ), y la vulva en la región urogenital ( regio urogenitalis)) y realizar dos lecturas al día. Se recolectaron datos sobre niveles de actividad, rumia, concentraciones de progesterona en la leche y registros de inseminación para estimar las fechas de ovulación para llevar a cabo una evaluación más integral. En ese estudio, la TRI de la vulva exhibió una temperatura más alta con una especificidad del 80% pero una sensibilidad baja (21%) en comparación con los otros indicadores utilizados, que determinaron la sensibilidad y especificidad por encima del 80%.
Studies of the river buffalo have reported a similar response, according to findings by Ruediger et al. [78], who evaluated temperature oscillations in the vulva and progesterone concentrations in 40 Murrah buffaloes in a synchronization protocol with progesterone. They observed that the temperature of the vulva increased during estrus and maintained an inversely proportional correlation to progesterone levels (r2 = 0.70); that is to say that progesterone levels increased to the degree that the temperature of the urogenital region (regio urogenitalis), especially the vulva, decreased. This thermal relation of the urogenital region and the estrus cycle is described as hyperthermia before ovulation that decreases later in that process [79]. However, the precision of this window, can be affected by environmental factors, such as solar radiation or wind, so it is essential to consider these elements when reporting final values, as other studies of river buffaloes also suggest [61]. Climatic changes and their link to reproductive parameters were analyzed by Yadav et al. [80] in 130 male Murrah buffaloes (breeding bulls). The scrotal region (regio scrotalis) temperature and increased dorsal-ventral temperature gradient of this zone in a cool climate were associated with better semen quality that translated into greater motility and higher sperm concentrations. This suggests that IRT can be used as a complementary method for andrological evaluations in this species [81].Los estudios del búfalo de río han informado de una respuesta similar, según los hallazgos de Ruediger et al. [ 78 ], que evaluó las oscilaciones de temperatura en la vulva y las concentraciones de progesterona en 40 búfalos Murrah en un protocolo de sincronización con progesterona. Observaron que la temperatura de la vulva aumentaba durante el estro y mantenía una correlación inversamente proporcional a los niveles de progesterona (r 2 = 0,70); es decir, que los niveles de progesterona aumentaron en la medida en que disminuyó la temperatura de la región urogenital ( regio urogenitalis ), especialmente la vulva. Esta relación térmica de la región urogenital y el ciclo estral se describe como hipertermia antes de la ovulación que disminuye posteriormente en ese proceso [ 79]. Sin embargo, la precisión de esta ventana, puede verse afectada por factores ambientales, como la radiación solar o el viento, por lo que es fundamental considerar estos elementos a la hora de reportar valores finales, como también sugieren otros estudios de búfalos de río [ 61 ]. Los cambios climáticos y su vínculo con los parámetros reproductivos fueron analizados por Yadav et al. [ 80 ] en 130 búfalos Murrah machos (toros reproductores). La temperatura de la región escrotal ( regio scrotalis ) y el aumento del gradiente de temperatura dorsal-ventral de esta zona en un clima fresco se asociaron con una mejor calidad del semen que se tradujo en una mayor motilidad y mayores concentraciones de espermatozoides. Esto sugiere que la TRI se puede utilizar como método complementario para las evaluaciones andrológicas en esta especie [ 81 ].
In summary, the urogenital region (regio urogenitalis), especially the vulva, is a specific window that can aid in determining ovarian activity in large ruminants, where thermal behavior shows a temperature increase during the estrus cycle followed by an evident decrease during ovulation. However, the scant information available regarding this window and the diverse environmental and species-specific factors that intervene as elements of variability can generate alterations in the sensitivity and specificity of IRT. Therefore, these elements require thorough analyses to reach conclusions on the usefulness of this region in cattle and river buffaloes.En resumen, la región urogenital ( regio urogenitalis ), especialmente la vulva, es una ventana específica que puede ayudar a determinar la actividad ovárica en grandes rumiantes, donde el comportamiento térmico muestra un aumento de temperatura durante el ciclo estral seguido de una disminución evidente durante la ovulación. Sin embargo, la escasa información disponible sobre esta ventana y los diversos factores ambientales y específicos de especie que intervienen como elementos de variabilidad pueden generar alteraciones en la sensibilidad y especificidad de la TRI. Por tanto, estos elementos requieren de análisis exhaustivos para llegar a conclusiones sobre la utilidad de esta región en bovinos y búfalos de río.
7. IRT and the Assessment of Pathological States7. IRT y la evaluación de estados patológicos
Initially, the application of IRT focused on evaluating inflammatory processes in specific regions, such as the hoof, where its use is important for the early detection of injuries and inflammatory pain that can impact production, feed intake, and animal welfare [82][83]. When animals suffer from laminitis, an increase in the skin temperature in the coronary band can be detected by IRT [84][85]. In this regard, a study carried out with 139 lactating dairy cows used IRT to evaluate the thermal response of the coronary band and the surrounding skin of the hoof and identify hoof lesions such as digital dermatitis and ulcers. The temperature in the wounded animals was 2 °C higher than in the healthy subjects. That study determined a sensitivity and specificity of 77.8% and 65.8%, respectively [86].Inicialmente, la aplicación de la TRI se centró en evaluar procesos inflamatorios en regiones específicas, como la pezuña, donde su uso es importante para la detección temprana de lesiones y dolores inflamatorios que pueden afectar la producción, la ingesta de alimento y el bienestar animal [ 82 , 83 ]. . Cuando los animales padecen laminitis, la TRI puede detectar un aumento de la temperatura de la piel en la banda coronaria [ 84 , 85]. En este sentido, un estudio realizado con 139 vacas lecheras lactantes utilizó IRT para evaluar la respuesta térmica de la banda coronaria y la piel circundante del casco e identificar lesiones en el casco como dermatitis digital y úlceras. La temperatura en los animales heridos fue 2 ° C más alta que en los sujetos sanos. Ese estudio determinó una sensibilidad y una especificidad del 77,8% y el 65,8%, respectivamente [ 86 ].
A similar range of specificity (85.7%) and sensitivity (82.9) was found by Alssaod and Büscher [87], who collected 626 images of three conditions: 24 dairy cows before and after hoof-trimming, healthy animals, and animals with some degree of lameness. The temperature of the coronary band and the skin had a significantly higher value in the sick cows; however, factors, such as ambient temperature and the temperature of the milking parlor, had a positive correlation (r2 = 0.92) with the trimming period temperatures. The aforementioned is noteworthy because it is essential to recognize the influence of the environment on skin surface temperatures, as discussed later.Un rango similar de especificidad (85,7%) y sensibilidad (82,9) fue encontrado por Alssaod y Büscher [ 87 ], quienes recolectaron 626 imágenes de tres condiciones: 24 vacas lecheras antes y después del corte de pezuñas, animales sanos y animales con algún grado de la cojera. La temperatura de la banda coronaria y la piel tuvo un valor significativamente mayor en las vacas enfermas; sin embargo, factores como la temperatura ambiente y la temperatura de la sala de ordeño tuvieron una correlación positiva (r 2 = 0,92) con las temperaturas del período de recorte. Lo anterior es digno de mención porque es fundamental reconocer la influencia del medio ambiente en las temperaturas superficiales de la piel, como se comenta más adelante.
Another suggested application of IRT in animals is to detect infectious and febrile states. During an infectious response, body temperature increases due to the presence of IL-1 and PGE2-alpha. This increase can be detected in thermal images [88]. A study that compared febrile and non-febrile cattle inoculated with Escherichia coli in the right hindquarter used this technology, complemented by various tools of geometric analysis (polygons, rectangles, and lines). It found that temperature increases greater than 2.06 °C were detected by the method suggested by the author [89].Otra aplicación sugerida de la TRI en animales es la detección de estados febriles e infecciosos. Durante una respuesta infecciosa, la temperatura corporal aumenta debido a la presencia de IL-1 y PGE2-alfa. Este aumento puede detectarse en imágenes térmicas [ 88 ]. Un estudio que comparó bovinos febriles y no febriles inoculados con Escherichia coli en el cuarto trasero derecho utilizó esta tecnología, complementada con diversas herramientas de análisis geométrico (polígonos, rectángulos y líneas). Encontró que los aumentos de temperatura superiores a 2,06 ° C se detectaron mediante el método sugerido por el autor [ 89 ].
Automated IRT can also assist in diagnosing complex respiratory disease in calves. In this line of research, Schaefer et al. [90] evaluated 65 dairy calves weighing ~220 kg, exposed to standard transport and industrial practices. IRT detected and associated higher temperatures (35.7 ± 0.35 °C) with clinically diagnosed respiratory diseases in the animals.La IRT automatizada también puede ayudar a diagnosticar enfermedades respiratorias complejas en los terneros. En esta línea de investigación, Schaefer et al. [ 90 ] evaluaron 65 terneros lecheros que pesaban ~ 220 kg, expuestos a prácticas industriales y de transporte estándar. La TRI detectó y asoció temperaturas más altas (35,7 ± 0,35 ° C) con enfermedades respiratorias diagnosticadas clínicamente en los animales.
As these cases show, IRT is a valuable tool for preventing and detecting pathological states in domestic animals, due to the several inflammatory responses that increase body core and skin surface temperatures, which can be identified as infrared radiation [20][91][92]. Nonetheless, it is important to consider the influence of environmental factors on temperature readings taken from the animals evaluated to understand the results and then implement preventive strategies objectively.Como muestran estos casos, la TRI es una herramienta valiosa para prevenir y detectar estados patológicos en animales domésticos, debido a las diversas respuestas inflamatorias que aumentan la temperatura del núcleo corporal y de la superficie de la piel, que pueden identificarse como radiación infrarroja [ 20 , 91 , 92 ]. No obstante, es importante considerar la influencia de los factores ambientales en las lecturas de temperatura de los animales evaluados para comprender los resultados y luego implementar estrategias preventivas de manera objetiva.
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